ET在什么手术美国Leo I. Amodu等：腹腔镜和微创手术的肿瘤学益处 ｜ ALES杂志文章精选

Annals of Laparoscopic and Endoscopic Surgery（中文名为《腹腔镜与内镜外科年鉴》，简称ALES杂志，网页https://ales.amegroups.org）于2016年4月创刊，收录于Emerging Sources Citation Index（ESCI）和Scopus，2023年6月已获创刊以来首个影响因子：0.5分。作为一本经同行评议、开放获取的国际英文学术期刊，ALES杂志致力于推动腹腔镜内镜外科的持续发展，为年轻医师提供一个国际性的学习平台。杂志聚焦于高质量先进研究的出版，汇集来自世界各国的专家学者，共同交流和分享各自的经验和研究成果。杂志主编由瑞金医院普外科郑民华教授和欧洲内镜外科医师协会前任主席Abe Fingerhut教授共同担任，截止到2023年6月28日，编委团队由来自19个国家的83位专家组成。

为了进一步活跃学术气氛、促进腹腔镜与内镜外科的发展、为国内读者提供更为便利的学术交流平台，同时推动ALES杂志的发展，AME科研时间将定期推出精选文章中文版，同时ALES杂志英文网站也会刊登对应中文版文章。今天跟大家分享的是“腹腔镜和微创手术的肿瘤学益处”。

值得注意的是，ALES杂志文章译者招募工作仍在进行中，诚邀国内外相关领域的优秀医学工作者参与翻译工作，待认领文章列表详见文末。

腹腔镜和微创手术的肿瘤学益处

Leo I. Amodu, Raelina S. Howell, Despoina Daskalaki, John D. Allendorf

Department of Surgery, New York University Langone Hospital-Long Island, Mineola, New York, USA

译者：刘良

目的：确定腹腔镜和微创手术（MIS）的肿瘤学益处。

背景：腹腔镜和MIS在普通外科中的应用越来越多，包括肿瘤外科。早期的动物研究比较了腹腔镜和气腹对肿瘤发生进展的影响，表明腹腔镜具有肿瘤学优势。

方法：我们对文献进行了审查，检查证据并确定肿瘤患者接受腹腔镜手术与接受开放性手术相比是否有肿瘤益处。

结论：腹腔镜手术在外科患者中具有良好的短期获益。在肿瘤外科，腹腔镜的使用实现了同等的技术目标，如足够的切缘和淋巴结切除数量，这些与肿瘤学结果间接相关。腹腔镜手术的生存率和复发率似乎没有改善，但腹腔镜肝脏切除术可能会提高总生存率。腹腔镜在肿瘤学中的独特优势包括早期获得辅助化疗，较少的病变多脏器切除、分期和更可行的转移切除术（更好地显示疾病区域，并能够以最小的侵袭性和组织创伤进入及切除多个位置的病变）。关于MIS肿瘤学益处的明确结论需要更有力的研究和充分的随访。

关键词：收益；腹腔镜；肿瘤；生存

引言

自腹腔镜手术被引入后，几乎在所有普通外科领域广泛使用，其已被证明可以为患者带来多种益处，如减少疼痛、失血、住院时间（LOS）和术后并发症[1]。但腹腔镜手术在肿瘤学手术中的初步应用引起了人们的担忧，即与开放手术相比，腹腔镜手术对肿瘤植入、穿刺孔部位转移、肿瘤完整切除的能力、淋巴结切除不足及对无病生存期（DFS）和总生存期（OS）的影响。虽然微创手术（MIS）的短期获益已得到充分证实，但MIS对癌症患者的肿瘤益处仍存在争议。

从理论上讲，MIS对免疫功能的更好保护及对肿瘤生物学的影响，应转化为癌症患者更好的肿瘤结局。我们论文的前几部分涉及理解这一复杂的相互作用，而后面部分则涉及评估动物（临床前）和临床研究，以检查腹腔镜/MIS对肿瘤和肿瘤患者的影响和结果。如果MIS可以减少手术压力，进而更好地保护患者免疫力，减少免疫抑制，这将为肿瘤患者带来肿瘤优势。在这篇论文中，我们旨在评估现有的证据，看看这种理论优势是否转化为实际的、可衡量的肿瘤学益处。我们根据叙述性审查报告清单提交以下文章（可在https://ales.amegroups.com/article/view/10.21037/ales-21-19/rc获得）。

腹腔镜手术如何保护免疫功能

如外科文献所述，腹腔镜手术的好处之一是减少组织创伤、减少全身炎症和免疫抑制[1]。

减少的组织损伤在化学上表现为术后细胞因子水平相对减少，减少宿主过度免疫反应发生[1]。与腹腔镜手术相比，剖腹手术造成的组织损失程度更大，导致宿主炎症过程激活，且与手术损伤呈正比[2]。被激活的宿主反应通过负反馈回路减轻，负反馈回路反过来导致免疫抑制[2,3]。几项研究表明，与剖腹手术相比，接受某些腹腔镜手术的患者术后白细胞介素6（IL-6）水平存在差异[4-6]。IL-6水平与组织创伤、手术时间和失血量相关[7]。IL-6水平也与人类的临床恶化有关[8]。相反，一项比较腹腔镜和开放式疝修补术的研究发现术后IL-6水平没有差异，可能是由于与其他需要更广泛组织处理的手术相比，疝修补术组织损伤相对有限[9]。

使用术后水平的促炎细胞因子如IL-6作为客观标志物，腹腔镜手术确实具有明显的免疫优势[1]。与腹腔镜手术相比，剖腹手术具有更高血液水平的其他炎症标志物和介质，包括白细胞介素-1（IL-1）、肿瘤坏死因子α（TNF-α）和C反应蛋白（CRP）[5,10-14]。

Smit及其同事在1996年提出，避免剖腹手术后细胞介导的免疫力下降，不仅可以最大限度地减少感染并发症，还可以防止围手术期肿瘤的植入和生长[15]。主要组织相容性复合体（MHC-II）分子，人类白细胞抗原DR（HLA-DR）的表达在腹腔镜手术患者中相对不受影响，但在开放手术后减少[7,16]。这意味着与术后早期接受腹腔镜手术的患者相比，接受常规手术的患者的抗原识别和呈递受损。Siestes及其同事在证明了开放手术后单核细胞对肿瘤细胞的细胞毒性活性降低，但在腹腔镜手术后没有观察到这种现象[17]。

一些学者已经证明了CO2气腹对腹膜免疫的影响，并提出避免暴露在大气中是保持宿主免疫的机制，而不是手术压力的大小[18-20]。其中一名学者强调了在进行空气气腹和剖腹产手术的小鼠中，TNF-α水平增加，但在进行CO2气腹手术的小鼠体内，TNF-β水平正常[20]。无论是通过更好地保存宿主腹膜免疫，还是减少细胞和（或）体液免疫的抑制，腹腔镜检查的免疫益处都已得到充分证实。腹腔镜对免疫功能的利弊见表1。我们现在将评估癌症患者更好地保护免疫功能是否会带来更好的肿瘤结局。

表1 腹腔镜手术对免疫环境的利弊

腹腔镜手术中保留的免疫功能如何影响癌症生物学

手术后免疫功能受损被认为是导致术后发病率和死亡率的原因之一。通过腹腔镜检查来抑制不利影响可能会在患者更快的恢复中发挥作用，从而使患者获得更好的结果。腹腔镜手术、免疫功能、癌症生物学和临床结果之间的关系仍在研究中，主要假设是早期恢复免疫功能可以影响疾病复发和预后。

Onuma等人在2020年的一篇综述中探讨了手术压力通过对免疫反应的影响，从而对肿瘤进展的产生影响[21]。他们表明，手术损伤（即肿瘤切除）会激活宿主免疫系统，由此产生的促凝状态可能会刺激微转移的形成。手术压力也可以改变肿瘤微环境，通过减少自然杀伤细胞（NK）和调节性T细胞的募集来促进免疫抑制状态。作者进一步回顾了几种可以对抗手术压力对肿瘤进展影响的围手术期模式，即使用抗凝抑制血小板活化；使用磷酸二酯酶抑制剂来增强NK细胞毒性；使用β受体阻滞剂和环氧合酶（COX）抑制剂增强NK细胞和细胞毒性T细胞活性，降低CD4+T细胞活性；以及使用toll样受体（TLR）激动剂来增加NK细胞的细胞毒性。

最近发表的一项随机对照试验，使用NK细胞数量和功能来比较接受开腹或腹腔镜手术癌症患者的术后免疫功能[22]。术前和术后第1、第4和第7天评估NK细胞数量和裂解活性。作者发现两组患者术后NK细胞数量均下降；然而，与开放组相比，腹腔镜组的NK功能恢复更快，功能损伤更少。作者得出结论，NK细胞的数量和活化可能是患者术后恢复的预后指标。未来需要研究NK细胞功能保存的长期临床益处。

腹腔镜手术与癌症的动物研究

许多动物研究已经探讨了腹腔镜手术对癌症免疫学的影响。Allendorf等人进行的一项早期具有里程碑意义的研究，比较了剖腹手术、气腹或无手术后免疫活性小鼠与T细胞缺陷小鼠的肿瘤生长[23]。他们发现，在免疫活性小鼠中，剖腹手术后的肿瘤比腹腔镜手术后生长更大[23]。然而，与无胸腺小鼠的腹腔镜手术相比，剖腹手术后的肿瘤生长没有显著差异。作者得出结论，T细胞功能在剖腹手术和腹腔镜手术小鼠之间肿瘤差异的机制中起着至关重要的作用。随后的研究进一步检验了腹腔镜手术对小鼠肿瘤生长的影响。2003年，有研究探讨了术后炎症反应对血管生成和肿瘤生长的影响[24]。将癌症细胞注射到小鼠盲肠中，2周后进行盲肠切除术。手术在开放式或腹腔镜下进行，采用二氧化碳或氦气吹入。术后第12天处死小鼠，开放手术组的肿瘤负荷评分、肿瘤重量、IL-6、血管内皮生长因子（VEGF）和微血管密度均显著高于腹腔镜手术组。作者得出结论，与腹腔镜手术相比，剖腹手术后细胞因子和VEGF水平的升高与血管生成和肿瘤生长的增加有关[24]。

此外，还研究了手术对小鼠模型中癌症生物学的长期影响[25]。Kuntz等人对患有结肠肿瘤的雄性大鼠进行了腹腔镜、开放式或对照（仅麻醉）手术，并通过测量术后一周皮质酮、新蝶呤、IL-1β和IL-6的水平来评估术后的应激和免疫反应。远期效果评估依据生存时间、肿瘤重量和尸检时肿瘤浸润结节的数量。他们发现腹腔镜组的压力和免疫标志物水平明显较低；然而，在长期指标上没有差异[25]。

腹腔镜手术与癌症的临床研究

很多临床研究比较了接受MIS切除的患者与接受开放性MIS切除的结果。虽然MIS切除在疼痛控制、LOS和手术部位感染（SSI）的发生方面具有公认的优势，但这里的重点将是肿瘤学的益处。Nunobe及其同事比较了胃癌患者在经腹腔镜下或开放切口切除的结果[26]。作者发现腹腔镜手术治疗癌症有很多益处，但在生存率、复发率和复发类型等肿瘤结果方面的差异尚未明确[26]。作者强调了这样一个事实，即许多研究的随访期不到5年，而且检查两组之间的长期生存结果仍在进行中[26]。这篇文章重申了腹腔镜手术减少了术中出血，更好地控制了术后疼痛，更早地恢复了胃肠动力和进食[26]。

Zaccarini等人在一项使用随机对照多中心试验数据进行的研究中，比较了腹腔镜与开放式根治性子宫切除术治疗早期宫颈癌症患者的结果，发现OS或DFS没有差异[27]。腹腔镜子宫切除术患者的LOS较短，但两组患者术中和术后并发症发生率没有统计学差异[27]。Vennix及其同事发表了一份随机对照试验的系统综述，比较了腹腔镜全直肠系膜切除术与开放全直肠系膜切除手术治疗癌症的疗效，发现两者在OS、5年DFS、局部复发、淋巴结切除数和手术切缘方面没有差异[28]。Kuhry等人进行了一项早期系统回顾，不仅比较了直肠切除术，还比较了腹腔镜和开放式结肠切除术，发现癌症相关死亡率及局部或门静脉复发率没有差异[29]。Kuhry的综述显示了腹腔镜手术的短期益处，如术后疼痛减轻、回肠恢复更快等[29]。一项随机对照临床试验ACOSOG Z6051研究并得出结论，就成功切除的肿瘤学标志物而言，腹腔镜切除术并不劣于II期和III期直肠癌的开放切除术，基于这些发现，不推荐使用腹腔镜[30]。COREAN试验在接受新辅助治疗的局部晚期癌症患者中发现了类似的DFS，因此证明使用腹腔镜进行癌症切除是合理的[31]。COLOR II试验显示，在指数手术后3年，腹腔镜下局部复发、DFS和OS的发生率与直肠癌开放切除术相似[32]，ALaCaRT随机临床试验与ACOSOG Z6051相似，当比较表明适当手术切除的肿瘤学因素的组合时，不能确定腹腔镜切除与开放切除相比的非劣效性[33]。Mirnezami报道了比较腹腔镜肝切除术（LLR）与开放式肝切除术在恶性和良性肝病中的临床试验[34]。对恶性疾病病例汇总数据的荟萃分析显示，肝肿瘤复发率相当，而且还显示出LLR改善OS的统计学显著趋势[34]。对于间充质肿瘤，如胃肠道间质瘤（GIST），也进行了检查MIS和开放切除之间结果差异的研究。Pelletier的荟萃分析和系统综述分析比较了胃GIST开放和腹腔镜切除的试验数据[35]。在分析的试验中，随访数据不一致，但作者得出的结论是，疾病复发率和OS没有差异[35]。

临床研究对比了腹腔镜与开放手术切除癌症的疗效，一致认为腹腔镜或MIS切除对肿瘤没有益处，但LLR可能有改善OS的趋势[34]。这些研究得出的混合结论强调了需要更多的研究来检验MIS的肿瘤学益处，并具有适当的统计能力和足够的随访时间。

腹腔镜手术对癌症患者的其他益处

针对癌症患者的腹腔镜检查在许多重要领域都有益处，包括尽量减少微创分期，以避免不必要的开放手术，以及术后SSI降低后尽早开始化疗[36]。最早发表的使用诊断性腹腔镜进行分期是在1971年。DeVita等人对38例霍奇金病患者在诱导放射治疗之前进行了腹腔镜检查[36]。他们发现，在不进行开放性肝脏检查的情况下，将转移性疾病患者排除在放射治疗之外，这是一个主要的好处。从那时起，微创诊断分期程序已经在多个肿瘤亚专业中建立起来。2016年，Arumugam等人讨论了腹腔镜在肝胆癌中的作用，以及MIS分期仍然至关重要的事实，因为非侵入性成像可能会遗漏小的肝脏或腹膜肿瘤，从而妨碍治疗性手术，防止无效的剖腹手术[37]。2017年，Mehta等人回顾了食管癌症的分期，并指出MIS的两个主要优势是由于增强了对远处转移的检测，可以避免非治疗性剖腹手术（及其相关的死亡率和发病率），以及由于提高了对局部晚期疾病的检测，识别出更多可能受益于新辅助治疗的患者[38]。

在转移切除术中，LLR与开放技术相比具有优势，因为手术切口的大小、手术长度和创伤、失血、手术时间、术后疼痛、并发症、LOS、恢复时间缩短和口服摄入[39]。作者得出结论，腹腔镜切除是一种安全可行的方法，死亡率接近于零，肿瘤学结果与开放切除相似[39]。2020年的一项荟萃分析显示，LLR治疗结直肠癌转移的短期结果优于开放性切除，死亡率没有差异[40]。肿瘤结果如R0切除率、OS和DFS率与开放入路相当[40]。

中晚期或晚期癌症可能需要多器官切除，这些手术可能特别病态，尤其是在因恶性疾病而虚弱的患者中进行开放手术。Piccoli在2021年报道了全机器人多内脏切除术，并表示它们是安全可行的，具有单次暴露于麻醉、减少住院、降低发病率和更好的成本效益的额外优势[41]。

对于那些将从化疗中受益的患者来说，开始辅助化疗的一个众所周知的障碍是存在活动性感染。因此，MIS术后感染的减少将导致早期开始辅助治疗，Simpson等人已经报道腹腔镜在结直肠手术中的使用与辅助化疗的时间更短有关[42]。虽然MIS方法的临床实施并没有改善肿瘤复发或存活率，但与开放手术相比，其在癌症患者中的应用确实具有独特的益处，这与整个普通手术患者的短期益处不同。

讨论

本文的目的是回顾腹腔镜手术在肿瘤学方面的益处。我们将主题扩展到包括机器人和腹腔镜手术在内的MIS，并可互换使用这些术语，因为原理和微创性质保持不变。我们对文献的回顾表明，在肿瘤手术的技术目标（如切缘和淋巴结切除）方面，与开放切除术相当，但在生存或复发方面缺乏优势。一个值得注意的例外是，与开放切除相比，LLR的OS有改善的趋势[34]。LLR中提到的OS与开放式相比有所改善的趋势是基于对仅涉及肝细胞癌（HCC）患者的研究的荟萃分析[34]。虽然预期系统性疾病患者免疫抑制降低的优势更明显是合理的，但Mirnezami的文章无法分析肝转移LLR或OLR患者的差异[34]。

对于MIS缺乏临床肿瘤学益处存在几种解释。一种可能的解释是，我们论文中描述的MIS的免疫优势可能不会像在临床前模型中那样影响体内癌症细胞生物学。肿瘤发生和癌症进展涉及遗传、表观遗传及环境途径和过程的复杂相互作用，这些途径和过程超越了人类免疫系统，这些过程可能不会仅受免疫变化的阻碍。Meacham的论文“肿瘤异质性和癌症细胞可塑性”讨论了同一肿瘤中癌症细胞的表型和功能异质性，这些异质性是由于遗传变化、环境差异和细胞特性的可逆变化而发生的[43]。作者认为，这种异质性和可塑性可以解释对治疗和进展的耐药性[43]。这强调了癌症起源和发展的复杂性，可以推断，任何干预（如腹腔镜检查）都需要绕过导致肿瘤进展的复杂机制，才能获得生存优势。另一种解释可能是癌症患者的预期寿命有限，他们更有可能是老年人，并受到其他合并症的影响。这在一定程度上限制了癌症患者的研究时间，因此很难发现延迟生存优势。而癌症特异性结果可能令人失望，MIS对癌症患者的其他益处值得讨论。腹腔镜在癌症患者中似乎没有生存优势，但腹腔镜或MIS的益处是癌症患者独有的，超出了所有外科患者的短期益处。关于腹腔镜或MIS的肿瘤学益处的最终结论需要使用适当设计的临床研究进行进一步研究，并有足够的权利和随访。

结论

腹腔镜手术在外科患者中具有公认的短期收益。在肿瘤外科手术中，腹腔镜的使用实现了同等的技术目标，如边缘充分性和切除的淋巴结数量，这与肿瘤学结果间接相关。除了LLR可能有改善OS的趋势外，腹腔镜手术的生存率和复发率似乎没有改善。腹腔镜在肿瘤学中的独特优势包括早期获得辅助化疗、减少多器官切除、减少侵袭性分期，以及改善转移切除患者肿瘤学结果的趋势。关于MIS肿瘤学益处的最终结论将需要更有力的研究和充分的随访。

参考文献

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（本译文仅供学术交流，实际内容请以英文原文为准）

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译者：刘良

刘良，医学硕士，保定市第一中心医院泌尿外科医生。师从河北省人民医院泌尿外科刘俊江教授、李守宾教授，长期从事泌尿外科研究，参与河北省卫健委课题1项，参编泌尿外科专著1本，在研课题1项，近3年先后以第一作者或通讯作者身份发表SCI论文11篇，担任多个SCI期刊副主编、编委及审稿专家等。

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